Asuna Watase, eine elfjährige Grundschülerin, lebt in einer ländlichen Umgebung der 1970er Jahre. Nach dem frühen Tod ihres Vaters arbeitet ihre Mutter in langen Nachtschichten als Krankenschwester, sodass Asuna die Haushaltsaufgaben alleine bewältigen muss. Diese Einsamkeit prägt ihre Tage und zieht sie zu einem geheimen Clubhaus am Hang. Dort hört sie mysteriöse Musik auf einem Kristallradio, das Andenken ihres Vaters. Ihr einziger Begleiter ist ihre Katze Mimi, die ungewöhnliche rote Markierungen trägt.

Auf dem Weg zu ihrem Versteck trifft Asuna eines Nachmittags auf ein furchterregendes Tier und wird von einem Teenager namens Shun gerettet. Sie versorgt seine Wunden und sie verbinden sich über das Radio. Shun enthüllt, dass er aus Agartha stammt, einem unterirdischen Reich, und segnet sie mit einem Kuss auf die Stirn, bevor er geht. Am nächsten Tag wird der Tod eines Jungen im nahen Fluss gemeldet, doch Asuna weigert sich zu glauben, dass es Shun war. Um diese Zeit hält ihr Aushilfslehrer Ryūji Morisaki Vorträge über Agartha, das er als Land der Toten beschreibt, wo einst Wesen namens Quetzalcoatls die Menschheit führten. Fasziniert von der Verbindung zu Shun, sucht Asuna Morisaki auf, um mehr zu erfahren.

Bei ihrer Rückkehr zum Versteck trifft Asuna auf Shin, der Shun ähnelt, aber feindselig auftritt. Shin enthüllt, dass er Shuns jüngerer Bruder ist, und fordert die Rückgabe eines kristallinen Artefakts, des Clavis, den Shun Asuna gegeben hat. Sie werden von einer paramilitärischen Gruppe unter Morisakis Führung überfallen, der heimlich besessen davon ist, Agartha zu erreichen, um seine verstorbene Frau wiederzuerwecken. Gezwungen, unter die Erde zu fliehen, konfrontieren Asuna und Shin einen wahnsinnigen Quetzalcoatl-Wächter. Shin übergibt Asuna seinen Clavis zum Schutz, doch Morisakis Truppen töten den Wächter und nehmen den Kristall an sich. Mit ihm öffnen sie ein Portal nach Agartha und nehmen Asuna mit, gefolgt von Shin. In Agartha rät Morisaki Asuna, nach Hause zurückzukehren, doch sie begleitet ihn auf seiner Suche nach dem Tor des Lebens und Todes, das angeblich die Toten erwecken kann.

Während ihrer Reise durch Agartha wird Asuna von Schattenmonstern namens Izoku entführt. Sie freundet sich mit Manna an, einem stummen Agartha-Mädchen, und sie versuchen zu fliehen. Shin rettet sie, wird jedoch von den Izoku schwer verletzt. Morisaki findet die Gruppe und Asuna überredet ihn, Shin mitnehmen zu lassen. Sie finden Zuflucht in Mannas Dorf Amarout, wo die Ältesten nur eine Übernachtung erlauben, da sie „Oberflächenbewohnern“ wie Asuna und Morisaki misstrauen. Die Dorfbewohner machen die Oberflächenbewohner für historisches Unglück und Ressourcenausbeutung verantwortlich. Am nächsten Morgen lässt Asuna Mimi zurück, die sich in ihrem Rucksack versteckt hatte; die Katze stirbt kurz darauf. Shin beteiligt sich daran, Mimis Körper einem Quetzalcoatl zu opfern, ein kulturelles Ritual.

Als Shin erfährt, dass Dorfsoldaten Morisaki und Asuna auflauern wollen, eilt er ihnen hinterher. Er stellt sich den Soldaten zum Schutz Asunas, wird aber überwältigt und als Verräter gebrandmarkt. Unterdessen tauscht Morisaki seine Waffe gegen Asunas Clavis-Splitter und steigt allein zum Tor des Lebens und Todes hinab. Nachts gestrandet, reflektiert Asuna ihre Einsamkeit und erkennt, dass ihre Reise von dieser getrieben war. Als die Izoku erneut angreifen, rettet Shin sie wieder. Gemeinsam trauern sie um Shuns Tod und treffen auf einen sterbenden Quetzalcoatl, der sie zum Tor trägt. Dort versucht Morisaki, seine Frau wiederzuerwecken. Das Ritual verlangt ein lebendes Gefäß und ein physisches Opfer: Asunas Körper wird vom Geist der Frau besessen und Morisaki verliert sein rechtes Auge. Shin zerstört den Clavis, um das Ritual zu stoppen und Asuna zu befreien. Morisaki, am Boden zerstört, wird von Shin gedrängt, seinen Verlust zu akzeptieren und weiterzuleben.

Asuna kehrt allein an die Oberfläche zurück und verabschiedet sich von Shin und Morisaki, die in Agartha bleiben. Ein halbes Jahr später wird sie als ältere Schülerin gezeigt, die von der Klippe blickt, wo sie Shun und Shin traf, bevor sie zu ihrer Abschlussfeier geht. Ihre Erlebnisse in Agartha führen zu einer tieferen Akzeptanz von Verlust und Sterblichkeit und wandeln sie von einem einsamen Kind zu jemandem, der die Vergänglichkeit des Lebens anerkennt, während sie die Erinnerungen an die Verstorbenen bewahrt.

Asuna Watase