John Winchester wandte sich der Jagd auf übernatürliche Bedrohungen zu, nachdem ein Dämon seine Frau getötet hatte. Er widmete sein Leben dieser Aufgabe und trainierte seine Söhne Sam und Dean von Kindheit an rigoros. Seine Ausbildung umfasste Judo, Karate und Schießkunst, um sie auf ständige Gefahren vorzubereiten. Sein späteres Verschwinden veranlasste Sam und Dean, nach ihm zu suchen. Während dieser Zeit kommunizierte er indirekt, etwa durch die hellseherische Missouri Mosley, und vermied direkten Kontakt, da er eine Wiedervereinigung für verfrüht hielt. Er untersuchte Fälle eigenständig, wie Viehverstümmelungen im Zusammenhang mit Vampiren, während seine Söhne ähnlichen Spuren folgten.

Die Familie vereinte sich, um den Gelbäugigen Dämon zu jagen, wobei sie die mächtige Colt-Waffe einsetzte. Nachdem Dean bei einem Autounfall lebensbedrohliche Verletzungen erlitten hatte, schloss John einen dämonischen Pakt: Er tauschte seine Seele und die Colt, um Deans Leben zu retten. Als das Höllentor öffnete und die Geister der Hölle freisetzte, entkam Johns Seele. Er griff physisch in eine Konfrontation ein, lenkte den Gelbäugigen Dämon ab und veranlasste ihn, die Colt fallen zu lassen, sodass Dean ihn töten konnte. John verabschiedete sich tränenreich von seinen Söhnen, bevor er verschwand. Diese Version trug durchgängig einen Hut, was sich von seiner Live-Action-Darstellung unterschied, und das Entkommen seiner Seele aus der Hölle war hinsichtlich des genauen Mechanismus unklarer.

John Winchester