Dreißig Jahre nach der ursprünglichen Serie dient Whisper nun Lord Enma an der Seite von Zazel in der Yo-kai-Welt. Diese Version, gelegentlich als "Whisper 2040" bezeichnet, weist ein dramatisch verändertes Aussehen auf: eine blasse, geisterhafte Gestalt mit wisperigem violetten Haar, einer schädelartigen hohlen Nase, dunkelgrünen Augen mit gelben Pupillen, spitzen Ohren und vollständig ausgeprägten Händen mit langen, scharfen Nägeln. Während die dicke schwarze Linie zwischen seinen Augen und die blauen Lippen verschwunden sind, behält er sein markantes Grinsen bei. Seine Kleidung – ein schwarzer Anzug, der in seinen geisterhaften Schwanz übergeht, ein weißes Unterhemd und eine pinke Fliege – verleiht ihm ein eleganteres Aussehen als zuvor.

In "Yo-kai Watch Shadowside: Die Rückkehr des Oni-Königs" von Enma beauftragt, übergibt Whisper die Yo-kai Watch Arcane an ihre auserwählte Nutzerin, Natsume Amano, um der Onimaro-Bedrohung entgegenzuwirken. Er führt sie in die Verwendung der Uhr ein und übergibt Jibanyans Schlüsselstein, womit er seine Rolle als Mentor fortsetzt. Während der gesamten Shadowside-Anime-Serie fungiert er als Natsumes primärer Yo-kai-Butler und Berater, allerdings mit weniger Bildschirmzeit als zuvor. Er pflegt ein verspieltes Verhältnis zu Gefährten wie Junior und Micchy, teilt humorvolle Wortwechsel, Vaterwitze und Muskelpräsentationsroutinen mit Sly.

Persönlichkeitsmäßig zeigt der Shadowside-Whisper größere Reife, während er Anklänge seines ursprünglichen Selbst bewahrt. Er bleibt loyal und pflichtbewusst, zeigt weniger offensichtlichen Narzissmus. Seine Abhängigkeit vom Yo-kai-Pad für Informationen bleibt bestehen, was zeigt, dass seine selbsternannte Expertise weiterhin technologische Unterstützung erfordert. Trotz seiner weiterentwickelten Rolle zeigt er gelegentlich Launen, wie wenn er Natsume eine Gurke oder Kiwi anbietet, wenn sie nach Kyubis Schlüsselstein fragt. Er beschreibt Natsumes Bruder Tate bemerkenswerterweise als "vertraut", was auf Reste von Erinnerungen an Nate Adams hindeutet, ohne ihre vergangene Verbindung explizit anzuerkennen.

Whisper ist während der Shadowside-Ära über 450 Jahre alt und existiert seit mindestens der Sengoku-Zeit (1467–1603). Junior bemerkt sein Alter humorvoll und kommentiert, er "riecht wie ein alter Mann". Er ist der einzige Yo-kai in Shadowside, dessen Kernpersönlichkeit weitgehend unverändert gegenüber der Originalserie bleibt, was die drastischen Veränderungen anderer vermeidet. Während er Kontakt zu Jibanyan hält und ihre gemeinsame Geschichte in Erinnerung behält, bleibt seine Beziehung zu Nate in bestätigten Erzählungen unerforscht.

Whisper