"Die Sky Crawlers" ist ein Anime-Film, der in einer alternativen Welt spielt, in der Kriege von privaten Unternehmen geführt werden, um die Bevölkerung zu unterhalten und von realen Konflikten abzulenken. Die Handlung dreht sich um eine Gruppe von Piloten, die als "Kildren" bezeichnet werden – genetisch veränderte, quasi unsterbliche Jugendliche, die in endlosen Luftschlachten kämpfen. Der Protagonist, Yuichi Kannami, wird einer Einheit zugeteilt, die von der mysteriösen und distanzierten Kommandantin Suito Kusanagi geführt wird.

Kannami versucht, sich in seiner neuen Umgebung zurechtzufinden, während er gleichzeitig die seltsame Dynamik innerhalb der Einheit beobachtet. Er erfährt, dass sein Vorgänger, ein Pilot namens Jinroh, unter ungeklärten Umständen verschwunden ist. Im Laufe der Geschichte wird deutlich, dass die Kildren in einem Kreislauf von Kampf und Wiedergeburt gefangen sind, was ihre Existenz zutiefst melancholisch und sinnlos erscheinen lässt. Suito, die selbst ein Kildren ist, scheint eine besondere Verbindung zu Jinroh gehabt zu haben, was Kannami dazu veranlasst, mehr über ihre Vergangenheit und die wahren Umstände von Jinrohs Verschwinden herauszufinden.

Die Handlung erkundet Themen wie Identität, Schicksal und die Natur des Krieges, während die Charaktere mit ihrer eigenen Sterblichkeit und dem Fehlen eines klaren Ziels in ihrem Leben ringen. Die Luftschlachten sind intensiv und technisch detailliert dargestellt, doch sie dienen weniger der Action als vielmehr der Darstellung der emotionalen und existenziellen Belastungen der Protagonisten. Der Film endet mit einer offenen und nachdenklichen Note, die den Zuschauer dazu anregt, über die Konsequenzen von Krieg und die menschliche Natur nachzudenken.